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El Presidente de la Comisión marca la orientación política y decide la organización interna a fin de garantizar la coherencia, la eficacia y la colegialidad de su acción (arts. 17.6 TUE y 248 TFUE). Debe gozar, pues, de amplia libertad para conferir funciones dentro del Colegio de Comisarios pero el respeto a estas previsiones introducidas por los Tratados de Amsterdam y de Niza depende siempre de la personalidad del Presidente.

Se reconocen poderes al Presidente para estructurar y repartir las responsabilidades tanto al inicio del mandato como su reordenación a lo largo del mismo, recordando a los Comisarios —a veces aquejados de un fuerte afán de protagonismo— que ejercerán sus funciones bajo la autoridad del Presidente (art. 248 TFUE). También puede nombrar Vicepresidentes distintos del Alto Representante (art. 17.6 TUE).

Además, el Tratado, desde la reforma de Niza, recogió el denominado «procedimiento Prodi», o compromiso de dimisión de los comisarios a los que se lo solicite el Presidente (art. 17.6 TUE), si bien en el caso del Alto Representante y Vicepresidente de la Comisión se requiere además el acuerdo del Consejo Europeo (art. 18.1 TUE).

La figura del Alto Representante, que es al tiempo vicepresidente de la Comisión y Presidente del Consejo (de ministros) de Asuntos Exteriores, introduce ciertas disfunciones en la colegialidad e independencia de la Comisión. Como Alto Representante obedece a las instrucciones del Consejo Europeo. El Presidente de la Comisión puede pedir unilateralmente la dimisión de cualquier Comisario pero no la del Alto Representante para la que precisará el acuerdo del Consejo Europeo.

Si hubiera una moción de censura le afectará ineluctablemente, aunque en caso de censura triunfante el Alto Representante sólo cesará en sus funciones de Comisario, rompiendo de hecho la colegialidad de la Comisión. Se incrusta, por primera vez, un elemento claramente intergubernamental en el seno del colegio mismo de la Comisión.

La Comisión aprueba su propio reglamento interno. Sin perjuicio de su carácter colegial, la Comisión distribuye los sectores de actividad —salvo las relaciones exteriores que se asumen por el Alto Representante— entre los distintos Comisarios: esta técnica de departamentalización significa que cada Comisario se encarga de varios ámbitos, no siempre homogéneos ni comparables con las tradiciones gubernamentales de las «carteras ministeriales». Ahora bien, su carácter colegial se ve atenuado al prever en su reglamento interno la posibilidad de adoptar decisiones al margen del debate y aprobación en sesión formal mediante procedimiento escrito o por habilitación o por delegación.

Se sigue el procedimiento escrito para aligerar el orden del día de las reuniones de asuntos poco controvertidos (como medidas de aplicación o de ejecución de actos ya adoptados en sesiones anteriores). El acto se prepara por el Comisario que tiene la competencia en ese ámbito, aunque con conocimiento del resto de los gabinetes de los Comisarios y de los distintos servicios de la Comisión. De todos modos, cualquier miembro de la Comisión puede pedir que el texto sometido al procedimiento escrito sea objeto de debate en una sesión de la Comisión.

Además, la Comisión puede habilitar a un Comisario para que adopte medidas de gestión o de administración claramente delimitadas. El Tribunal de Justicia ha reconocido la legalidad del sistema de habilitaciones en favor de un determinado Comisario; «las Decisiones adoptadas por habilitación deben ser consideradas como Decisiones de la Comisión» de forma que «no vulneran el principio de colegialidad».

Y cabe que la Comisión delegue, asumiendo siempre su responsabilidad colegiada, la adopción de medidas de gestión o de administración en los Directores Generales y Jefes de Departamento dentro de los límites y condiciones que establezca.

De la Comisión depende una vasta infraestructura administrativa (aproximadamente unos 25.000 empleados entre funcionarios y empleos temporales, excluidos los del Servicio Europeo de Acción Exterior) compuesta por unos Servicios generales e internos (Secretaría General, los Gabinetes de los Comisarios, servicio jurídico, oficina de estadística, oficina europea de lucha antifraude, oficina de publicaciones, comunicación, servicios de traducción e interpretación, etc.) y una veintena de direcciones generales dedicadas a las Políticas y a las Relaciones Exteriores.